LES wood 50 (1998) 7-8 Raziskave in razvoj 205 UDK: 630*81:575.8 Pregledni znanstveni ~lanek (Preview Scientific Paper) Evolucija lesnih rastlin (I.) Izvor in zgodovina vaskularnih rastlin brez semen in gimnosperm Evolution of woody plants (I.) The origin and history of seedless vascular plants and gymnosperms N. Torelli1 Izvle~ek: Abstract: Predstavljeni so najva`nej{i mejniki v filogeniji rastlin s po- Most important highliqhts of plant phylogeny with the special sebnim poudarkom na evoluciji lesnih rastlin. Gimno- emphasys on the evolution of woody plants are presented. The gym-spermsko in cikadofitno-angiospermsko razvojno linijo je nosperm and the cycadophyte-angiosperm lines of evolution can be mogo~e slediti do progimnosperm. Likofiti pomenijo lo~e- traced back to the progymnosperms. Lycophytes represent a separate no evolucijska linijo, ki se je od linije semenk oddvojila {e line of evolution that has been distinct since before the evolution of a pred evolucijo kambija. Kambij se je razvil neodvisno v cambium in the seed plant line. Cambium evolved independently in razli~nih skupinah. Opisan je kambij in les pomembnih the different groups. The cambium and wood in major fossil plant fosilnih rastlinskih skupin. groups is described. Klju~ne besede: filogenija rastlin, evolucija lesnih rastlin, Key words: plant phylogeny, evolution of woody plants, gym-gimnosperme, angiosperme, progimnosperme, likofiti, nosperms, angiosperms, progymnosperms, lycophytes, cambium kambij Tole je kratko poro~ilo o zelo dolgem vodnega) tkiva. nosti, kot so nastanek fragmoplasta razvoju rastlin s poudarkom na evolu- 5. Diverzifikacija vaskularnih rastlin med citokinezo, zadr`anje zigote v ciji lesnih rastlin. (cevnic) v zgodnjem devonu, pred gametofitu in sposobnost sintetizirati pribl. 400 milijoni let. flavonoide (npr. Moore et al. l998, Najpomembnej{i evolucijski dogodki 6. Pojav vaskularnega kambija in s str. 659). Iz tega sledi, da utegne biti v geolo{ki zgodovini rastlin so nasled- tem sekundarnega ksilema (lesa) skupina starodavnih karofitov skupni nji (Barghoorn 1964, Campbell pri progimnospermah pred pribl. prednik modernih karofitov in kopen-1996, Gray -Shear 1992): 370 milijoni let (Aneurophyton). skih rastlin, tj. briofitov (mahov in tra-1. Nastanek stabilnega genetskega 7. Nastanek semena. Prve vaskularne heofitov, vaskularnih rastlin, cevnic) sistema. rastline s semeni nastanejo nekje (npr. Gray Shear 1992). Briofiti nima-2. Nastanek avtotrofnega fotosintez- ob koncu devona, pred pribl. 360 jo razvitih vaskularnih (prevodnih) tkiv nega metabolizma. milijoni let. in lignificiranih tkiv. Zato so nizki in 3. Cianobakterije in alge osvojijo 8. Pojav cvetnic v zgodnji kredi, pred absorbirajo vodo s kapilarnostjo. (Ne-sladko vodo na kopnem, morda v pribl. 130 milijoni let. kateri mahovi imajo v sredici sve`enj predkambriju (pred ve~ kot 600 prevodnih celic, ki so funkcionalno milijoni let). Dogodka (1) in (2) sta se izgubila v enakovredne ksilemu in floemu). Raz-4. Nastanek rastlin iz vodnih pred- geolo{kem zapisu `ivljenja in o njih li~no od vaskularnih rastlin, kjer je do-nikov, zelenih alg, v poznem ordo- lahko le ugibamo s teorijami ali kon- minantna generacija sporofit, je pri viciju, pred pribl. 460 milijoni let. cepti kemi~ne in biokemi~ne evolucije. mahovih dominantna generacija ga-Prve kopenske prilagoditve so bile metofit. kutikula, za{~iteni gametangiji, po- Za dogodek (3) sicer nimamo fosilnih jav lignina in vaskularnega (pre- dokazov, vendar mnogi indici pri~ajo, Pojav vaskularnega tkiva je pomenil da so zelene alge in med njimi karofiti evolucijski preboj pri kolonizaciji kop-(Charophytaceae) o~itno najbli`ji so- nega (npr. Campbell 1996, str. 555). 1 Dr., Oddelek za lesarstvo, Biotehniška rodniki kopenskih rastlin. Moderni ka- Prvi pogoj za razvoj kompleksnega fakulteta, Univerza v Ljubljani, Ljubljana, rofiti in rastline imajo pomembne vodotransportnega sistema je bil na-Slovenija skupne strukturne in biokemi~ne last- stanek lignina (npr. Moore et al. LES wood 50 (1998) 7-8 Raziskave in razvoj 206 1998, str. 664). Domnevno je pri evoluciji lignifikacije pomembno vlogo igral problem ekskrecije (Freudenberg & Neish 1968) in nastanek L-fenilalaninamoniumliaze (PAL) in morda fenilhidrolaze oz. mutacij, ki sta ju omogo~ili. Razumevanje {e ne povsem znane in v mnogo~em problemati~ne filogenije rastlin, bo v nadaljevanju olaj{al diagram (slika 1), ki temelji na najnovej{i analizi fosilnih in recentnih rastlin (Stewart & Rothwell 1993, Taylor & Taylor 1993). Hitrost evolucijskih sprememb v razmeroma kratkem obdobju geolo{kega ~asa med pojavom najzgodnej{ih pravih kopenskih rastlin na prehodu med silurom in devonom oz. v zgodnjem devonu in bogate ter raznotere flore v karbonu je edinstvena v zgo- dovini razvoja rastlinstva. V tem ~asu so nastale glavne skupine vaskularnih rastlin ali cevnic (Tracheophyta), t.j rastlin s prevajalnim (vaskularnim) tkivom, ksilemom in floemom. Po hitri evoluciji in diverzifikaciji lahko s tem obdobjem primerjamo le {e kenozoik. Prve znane vaskularne rastline v devonu izkazujejo dve razli~ni razvojni smeri: (1) Zosterofilofiti (oddelek Zos-terophyllophyta, glej sliko 1) iz obdobja pred 408-370 milijoni leti (Raven 1992, str. 326) so bili dihotomno (vilasto) razra{~eni homosporski gr-mi~ki brez sekundarne rasti, tj. brez sekundarnega ksilema, lesa. Njihov ksilem je bila eksarhna protostela, tj. s protoksilemom na periferiji in metak-silemom v sredici (Mauseth 1995, str. 644). Str`ena ni bilo. Sporangiji sa bili name{~eni lateralno (stransko) in ne terminalno (tj. na vrhu). Zosterofilofiti so predniki likofitov ali mikrofilofitov (odd. Lycophyta ali Microphyllophyta, “lisi~jaki”) in za~etniki mikrofilne linije evolucije (Mauseth 1995, str. 648). (2) Riniofiti (odd. Rhyniophyta, glej sliko. 1) iz obdobja pred 420-380 milijoni leti. Cooksonia je bila le nekaj centimetrov dihotomno razra{~ajo~a se homosporska rastlinica s terminalnimi sporangiji. Ksilem je bil endarh-na protostela s protoksilemom v sredici in metaksilemom na periferiji. Tudi tu {e ni bilo str`ena. V to skupino sodi tudi mnogo bolj znana “prakopenska rastlina” rinija (Rhynia) (Mauseth 1995, str.641). Zosterofilofiti in riniofiti imajo veliko skupnih lastnosti in menijo, da so se razvili iz (neznanega) skupnega prednika, ki utegne biti {e za pribl. 15 milijonov let starej{i (Raven 1992, str. 325), ta pa iz zelenih alg. Slika 1. Filogenija rastlin (risba po Stewartu in Rothwellu 1993 in Taylorju in Taylorju 1993). LES wood 50 (1998) 7-8 Iz riniofitov so se razvili trimerofiti (odd. Trimerophytophyta, slika 1), predniki megafilne evolucijske linije (Mauseth 1995, str. 657). Megafili so listi, ki so se razvili iz vejnih sistemov in so zna~ilni za vse semenke, “praproti” in “preslice” (Mauseth 1995, str. 659). Evolucijo megafilov sku{a pojasniti telomska teorija s procesi nadra{~anja, splo{~enja in zra{~anja. (prim. npr. Mauseth 1995, str. 658). ^e sledimo sorodstveni shemi na sliki 1, vidimo, da so trimerofiti tudi predniki izjemno pomembnih progimno-sperm (odd. Progymnospermophyta), pa tudi sfenofitov ali artrofitov (odd. Sphenophyta ali Arthrophyta, “preslice”) in pterofitov (odd. Pterophyta, “praproti”). Progimnosperme so domnevno naj-starej{e rastline, ki so imele bifacialni vaskularni kambij in potemtakem sekundarni ksilem ali les. Uspevale so od srednjega devona do zgodnjega karbona in so bile homosporske in heterosporske. Za progimnosperme je zna~ilna nenavadna kombinacija gimnospermskih in praprotni{kih zna-~ilnosti (Beck 1970; Bonamo 1975). Menijo, da so se iz njih razvile se-menke (Beck 1960; Rothwell 1982). Najstarej{e progimnosperme so bili predstavniki reda Aneurophytales (Aneurophyton, Protopteridium, Tetra-xylopteris) iz srednjega devona izpred 360-380 milijoni let, s tridimenzionalno razvejitvijo in protostelo, tj. brez str`ena (Banks 1981, Raven 1992, str. 359, Mauseth 1995, str.676). Debelca so imela ozek valj sekundarnega ksilema iz precej {irokih tra-heid (tang. premer 50-60 mm)s skupinami kro`nih obokanih pikenj v radialnih in tangencialnih stenah. Trakovi so bili izklju~no iz parenhima in ve~inoma eno- in dvoredni. Sekundarni floem (“li~je” ali sekundarna skorja) je bil dokaj kompleksen. [e ve~ sekundarnega ksilema ali lesa je imel drug predstavnik pro-gimnosperm, Archaeopteris, ki pa je bil visoko masivno drevo. Olesenelo steblo arheopterisa, ki so ga dolgo ~asa lo~eno poznali kot debelni rod Callixylon, je bilo do 1,5 m debelo in 20 m visoko (Beck 1970, 1981). Debla arheopterisa so imela sifonos- Raziskave in razvoj telo, str`en obdan s sve`nji primarnega ksilema, precej podobno kot moderne konifere in dvokali~nice. Sekundarni ksilem oz. les arheopterisa (Cal-lixylon) je bil zgrajen iz podolgovatih traheid s premerom 25-35 mm. Skupine obokanih pikenj so bile prete`no v radialnih stenah. Trakovi so bili ve-~inoma eno- in dvoredni. Pri ve~ vrstah so znane tudi trakovne traheide. Nasploh je bil les mo~no podoben lesu dana{nje aravkarije, manjkali so le smolni kanali! Paleontologi so bili nemalo presene~eni, ko so ugotovili, da veliki sistemi praprotastih hetero-spornih listov arheopterisa pripadajo kaliksilonu. Heterosporija ima poseben pomen pri kopenskih rastlinah, ker je bila potrebni prvi pogoj za razvoj semena (Mauseth 1995, str. 653). Scheckler in Banks (1971) poudarjata, da so fosilne progimnosperme z visoko razvitimi sekundarnimi tkivi le pribl. 10 milijonov let mlaj{e od rastlin, ki vsebujejo prvi, preprostej{i vas-kularni kambij. O~itno se je kambij zelo hitro razvijal, saj se kambij arhe-opterisa ni bistveno lo~il od kambija dana{njih golosemenk (Beck 1981). Na tem mestu lahko ugotovimo, da je les, kot ga najdemo pri dana{njih iglavcih, zelo star devonski izum, vendar ga niso izumile golosemenke, ker jih takrat {e ni bilo. Omenim naj {e, da se ne`ni kambij v fosilnih rastlinah praviloma ni ohranil in da o njegovi zgradbi sklepamo le posredno iz pojava in zgradbe sekundarnih tkiv, ki so njegov produkt. Iz slike 1 se vidi, da so progimnosperme izhodi{~e gimnospermske in cikadofitno-angio-spermske evolucijske linije. Mikrofilofiti ali likofiti (odd. Microphyl-lophyta ali Lycophyta, “lisi~jaki”) predstavljajo lo~eno evolucijsko linijo, ki se je oddvojila pred evolucijo kambi- 207 ja. Kljub temu pa se je pri ve~ predstavnikih neodvisno razvil kambij, ki je produciral les. Dokaj dobro je poznan kambij predstavnikov iz reda Lepido-dendrales (luskavci) (Cichan 1985a). Bil je unifacialen, kar pomeni, da je produciral le les, navzven pa ni~esar (Arnold 1960, Pigg & Rothwell 1983). Zunaj lesa je bila parenhimska regija, imenovana post-meristemski ovoj (Cichan 1985a). Ta je vsaj delno rezultat konverzije vaskularnega kambija v parenhim. Kambij je bil potemtakem kon~en ali determiniran (Arnold 1960) in se je, potem ko je proizvedel dolo~eno mno`ino lesa, disorganizi-ral. Cichan; 19851) je sklepal, da fuziformne inicialke niso bile sposobne multiplikativnih delitev. Ko se je kambij zaradi debelitve debla umikal navzven, se inicialke niso delile, tem-ve~ se je njihov tangencialni premer pove~eval. O~itno je obstajala teo-reti~na meja, do katere so se fuzifor-mne inicialke tangencialno pove~eva-le. Pri dolo~eni velikosti je postala mitoza nemogo~a in meristemska aktivnost je prenehala. Les lepidoden-drov je imel trakove, kar dokazuje, da je imel kambij tudi trakovne inicialke (Cichan 1985a). Med fosilnimi lesnimi likofiti je znan tudi pe~atnikovec (Sigi-llaria). Sekundarno rast so izkazovali tudi sfe-nofiti (odd. Sphenophyta ali Arthro-phyta, “preslice”) (Cichan 1985b). Imeli so unifacialni vaskularni kambij, morda celo bifacialnega, kot so mogli ugotoviti v enem primeru. Kambij je bil zgrajen iz fuziformnih in trakovnih inicialk. Pri Sphenophyllum fossilis niso mogli dokazati multiplikativnih delitev, s katerimi bi kambij sledil debelinski rasti. Skrbne meritve pa so pokazale, da dol`ina traheid nara{~a v smeri navzven. Menijo, da so se po- Slika 2. (a) Za kambij semenk so zna~ilne multiplikativne delitve fuziformnih inicialk, ki omogo~ajo, da kambij sledi debelinski rasti. (b) Pri drevesnih likofitih multiplikativnih delitev v kambiju ni in z debelitvijo debla se inicialke pasivno raztegujejo v tangencialni smeri, dokler njihova delitvena aktivnost ne zastane. (Risba po Mausethu 1995). LES wood 50 (1998) 7-8 dalj{evale tudi fuziformne inicialke in se pri tem vrivale druga med drugo in tako pove~evale obseg kambija. Fosilni kalamiti (red Calamitales) so prav tako imeli kambij in so tvorili sekundarni ksilem (les), zelo verjetno pa tudi sekundarni floem (ki pa je slabo ohranjen). Homosporski in heterosporski kalamiti so imeli premer do 30 cm in bili visoki do 20 m. Zanje je bila zna-~ilna prava monopodialna razrast, glavno deblo, veje, pravi listi in prave korenine. Za vse sfenofite je zna~ilen isti “defekt” kot za likofite, pa ~eprav so se razvijali lo~eno: fuziformne ini-cialke se niso mogle deliti radialno in tako producirati ve~ fuziformnih ini-cialk (multiplikativne delitve). Ko se je les odlagal in odrival kambij navzven, so fuziformne inicialke slednji~ postale prevelike in sekundarna rast je zastala (prim. Mauseth 1995, str. 660). Tudi fosilni pterofiti (odd. Pterophyta, “praproti”) so domnevno imeli unifa-cialni kambij in omejeno sekundarno rast (Scheckler & Banks 1971), medtem ko je recentne nimajo. Kordaiti (razr. Cordaitopsida, slika 1) so bili visoki do 30 m in so imeli do 1 m dolge in 1,5 cm {iroke trakaste liste. Imeli so nenavadno velik septiran str`en. Za sekundarni ksilem so bile zna~ilne razmeroma ozke traheide in parenhimski trakovi. Kro`ne obokane piknje v enem ali dveh redovih so bile v radialnih stenah. Trakovi, so eno- ali dvoredni in so lahko bili visoki do 30 celic. Zraven je tudi sekundarni floem, zato ni dvoma, da so kordaiti imeli bifacialni kambij. Fuziformne iniaialke so se periodi~no delile antiklino in se pove~evale z apikalno intruzivno rastjo. Kambij je imel povsem enake lastnosti kot kambij modernih iglavcev. Volcije (red Voltziales) so bile podobne dana{njim aravkarijam. Imele so visoka debla, veje v vretenih in iglaste liste. V {tevilnih lastnostih so bile skoraj identi~ne z modernimi stor`njaki oz. iglavci. Iz progimnosperm oz. njenega reda Aneurophytales so se razvile tudi pteridosperme, praproti se-menke (Pteridospermales). Imele so bifacialni kambij, ki je produciral sekundarni ksilem in sekundarni floem. Les je bil precej podoben lesu progim- Raziskave in razvoj nosperm, vendar se je od njega razlikoval po tem, da so imele traheide v radialnih stenah ve~ nizov kro`nih obokanih pikenj (pri dana{njih koni-ferah le en niz). Trakovi so bili široki ve~ celic in zelo visoki (pri dana{njih koniferah praviloma enoredni). Prav tako so imele veliko aksialnega pa-renhima (Mauseth 1995, str.701.) Tako je bil les mnogo bolj mehak od lesa progimnosperm in konifer. Listi praproti semenk so bili podobni listom praproti. Iz pteridosperm so se razvili sagovci in gnetovci (odd. Cycadophyta). Pri tvorbi premoga v karbonu pred pribl. 300 milijoni let je sodelovalo pet glavnih skupin lesnih rastlin: tri so bile vaskularne rastline brez semen -likofiti (“lisi~jaki”), sfenofiti (“preslice”) in pterofiti (praproti) ter praproti se-menke in primitivne golosemenke. Evolucijska transformacija gimno-sperm v cvetnice ni bil enostaven proces in je vklju~evala {tevilne bistvene spremembe, npr. konverzijo sporofilov v pra{nike in plodne liste, s ~imer je nastal cvet, dvojno oploditev in specializacijo lesnega tkiva. Eksplozivna evolucija in diverzifikacija cvetnic v kenozoiku je primerljiva le z diverzi-fikacijo v devonu. Reference: Arnold, C.A. 1960. A lepidodendrid stem from Kansas and its bearing on the problem of cambium and phloem in paleozoic lycopods. Contrib. Mus. Paleontol. Univ. Mich. 10:249-267. Banks, H.P. 1970. Major evolutionary events and the geological record of plants. Biol. Rev. 47:451-454. Banks, H.P. 1981. Time appearance of some plant biocharacters during Siluro-Devonian times. Can. J. Bot. 59:1292-1296. Barghorn, E.S. 1954. Evolution of cambium in geologic time. V: M.H. Zimmermann (izd.), Formation of wood in forest trees: 3-17. Academic Press, New York. Beck, C.B. 1960. The identity of Archaeopteris and Cal-lixylon. Brittonia 12:351-368. Beck, C.B. 1970. The appearance of gymnospermous structure. Biol. Rev. 45:379-400. 208 Beck, C.B. 1981. Archaeopteris and its role in vascular plant evolution. V K.J., Niklas (izd.), Paleobotany, pale-oecology and evolution: l93-230. Praeger Publishers, New York. Bonamo, P.M. 1975. The Progymnospermopsida: Building concept. Taxon. 24:569-579. Campbell, N.A. 1995. Biology. 4.izd., The Benjamin Cummings Publishing Company, Inc., menlo Park, itd. Cichan, M.A. 1985a. Vascular cambium and wood development in carboniferous plants. I. Lepidodendrales. Amer. J. Bot. 72:1163-1176.I. Cichan, M.A. 1985b. Vascular cambium and wood development in carboniferous plants. II. Sphenophyllum pluri-foliatum Williamson and Scott (Sphenophyllales), Bot. Gaz. 146: 395-403. Cichan, M.A. & T.N. Taylor. 1990. Evolution of cambium in geologic time - A reappraisal. Y: M. Iqbal (izd.), The vascular cambium:213-228. Research Studies Press Ltd., John Wiley & Sons Inc., New York, itd. Freudenberg, K. & A.C. Neish. 1968. Constitution and biosynthesis of Lignin. Springer, Berlin, itd. Gray, J. & W.Shear 1952. Early life on land. American Scientist 80:456-454. Mauseth, J.D. I995. Botany. Saunders College Publishing, Philadelphia, itd. Moore, R., W.D. Clark & D.S. Vodopich. 1998. Botany. WCB/ McGraw-Hill. Pigg, K.B. E G.W. Rothwell. 1983. Chaloneria gen. nov., heterosgorous lycophytes from the Pennsylvanian of North America. Bot. Gaz. 144:132-147. Raven, P.H., R.F. Evert & S.E.Eichhorn. 1992. Biology of plants. Worth Publishers, New York. Rothwell, G.W. 1982. New interpretations of the earliest conifers. Rev. Paleobot. Palynol. 37:7-28. Scheckler, S.E. & H.P. Banks. 1971. Anatomy and relationships of some Devonian progymnosperms from New York. Amer. J. Bot. 58:737-751. Stewart, W.N. & G.W. Rothwell. 1993. Paleobotany and the evolution of plants. Cambridge University Press, Cambridge. Taylor, T.N. & E.L. Taylor. 1993. An introduction to fossil plant biology. Prentice-Hall.