Zbornik gozdarstva in lesarstva 73, s. 137 - 159 GDK: 135:151/3+136.0(497.12)(045) Prispelo / Recieved: 15. 1. 2004 Pregledni znanstveni članek Sprejeto / Accepted: 10. 6. 2004 Review scientific paper NIHAJOČA ASIMETRIJA (S POUDARKOM NA ASIMETRIJI ROGOVJA CERVIDOV) KOT ZGODNJI KAZALEC STRESA: PRINCIPI, DOSEDANJA DOGNANJA IN MOŽNOSTI UPORABE Boštjan POKORNY*, Miha ADAMIČ**, Cvetka RIBARIČ - LASNIK*** Izvleček: Nihajoča asimetrija (FA; le-ta predstavlja neusmerjene razlike med levo in desno polovico bilateralnih znakov, ki se zaradi različnih dejavnikov stresa ne morejo razviti v sicer genetsko določeni popolni simetriji) je lahko zelo dober odzivni bioindikator izpostavljenosti populacij različnim vrstam okoljskega oz. genetskega stresa. Kljub velikemu potencialu predstavljajo meritve FA v slovenskem prostoru domala neznano področje okoljskih raziskav. Zato so v prispevku podrobno predstavljeni: (a) najpomembnejši principi, prednosti in slabosti meritev FA; (b) novejše ugotovitve o vplivu dejavnikov stresa na velikost FA bilateralnih znakov različnih živalskih in rastlinskih vrst; (c) vpliv izpostavljenosti težkim kovinam na velikost FA izbranih znakov živalskih vrst; (d) dosedanje ugotovitve o asimetriji rogovja prostoživečih prežvekovalcev. Kot tak je prispevek pomemben za korektno, celovito in z dosedanjimi dognanji podprto predstavitev rezultatov lastnega dela na rogovju srnjakov, še zlasti za razumevanje uporabe FA rogovja kot odličnega pripomočka za bioindikacijo onesnaženosti okolja z anorganskimi onesnažili (spremljajoči prispevek). Ključne besede: nihajoča asimetrija, okoljski stres, bioindikacija, rogovje, jeleni, srnjad, prostoživeči prežvekovalci FLUCTUATING ASYMMETRY (WITH EMPHASIS ON DEER ANTLER ASYMMETRY) AS AN EARLY WARNING SYSTEM: PRINCIPLES, FINDINGS AND OPTIONS FOR IMPLICATION Abstract: Fluctuating asymmetry (FA), which reflects non-directional and stress-induced differences between the left and the right side of otherwise perfect symmetrical bilateral traits, may be a useful sensitive bioindicator of stressful conditions in many wildlife species. However, in spite of their great potential, FA analyses present an almost unknown research field in Slovenia. Therefore, the following issues are discussed at greater length in the paper: (a) the most important principles, advantages and drawbacks of FA analyses; (b) a review of recent findings on the influence of some stressors on FA of bilateral traits in different wildlife species; (c) influence of heavy metals on FA of selected animal traits/organs; (d) a review of existing findings on asymmetry of antlers/horns in wild-living ungulates. As such, this review paper is important for a well-grounded presentation of our own work on roe deer antlers, and particularly for understanding the employability of roe deer antlers as an excellent tool for bioindication of environmental pollution with inorganic pollutants (companion paper). Key words: fluctuating asymmetry, environmental stress, bioindication, antlers, deer, roe deer, wild-living ungulates * dr., ERICo Velenje, Inštitut za ekološke raziskave, Koroška 58, 3320 Velenje, SLO; bostjan.pokorny@erico.si **prof. dr., Biotehniška fakulteta, Oddelek za gozdarstvo in obnovljive gozdne vire, Večna pot 83, 1000 Ljubljana, SLO ***doc. dr., ERICo Velenje, Inštitut za ekološke raziskave, Koroška 58, 3320 Velenje, SLO 8_pokorny.indd 137 20.7.2004 14:05:10 138 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 VSEBINA CONTENTS 1 UVOD ......................................................................................... 139 INTRODUCTION AND PURPOSE OF INVESTIGATION 2 OPREDELITEV NIHAJOČE ASIMETRIJE ......................... 140 DEFINITION OF FLUCTUATING ASYMMETRY 3 PREDNOSTI IN SLABOSTI FA ANALIZ ............................. 142 ADVANTAGES AND DRAWBACKS OF FA ANALYSES 4 NIHAJOČA ASIMETRIJA IN IZPOSTAVLJENOST STRESU .......................................................................................... 143 FLUCTUATING ASYMMETRY AND EXPOSURE TO STRESS 5 ZAKLJUČEK ............................................................................ 151 CONCLUSION 6 SUMMARY ................................................................................ 152 7 VIRI ............................................................................................ 153 REFERENCES ZAHVALA ................................................................................... 159 ACKNOWLEDGEMENTS 8_pokorny.indd 138 20.7.2004 14:05:11 139 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... 1 UVOD INTRODUCTION Vsaka sprememba v okolju, ki poruši ravnovesje v celicah živih organizmov, povzroči stres. Stres je značilno odstopanje od optimalnih razmer za življenje, ki vodi v spremembe na vseh ravneh organizma. O stresu govorimo, kadar jakost (trajanje) kateregakoli dejavnika presega prilagoditveno normo posameznega organizma. Dejavniki stresa (stresorji) so lahko abiotskega (npr. mehansko delovanje vetra ali snega, povišana radiacija, temperaturni in vlažnostni ekstremi, pomanjkanje kisika, pomanjkanje ali presežek hranil, slanost, kislost, bazičnost, izpostavljenost težkim kovinam) ter biotskega izvora (različni znotrajvrstni in medvrstni odnosi, antropogeno povzročeni stres). Delovanju stresa sledi reakcija izpostavljenih organizmov, ki je lahko na različnih ravneh (npr. biokemijsko-fiziološki, anatom-sko-morfološki, proizvodni ali horološki). Odzivi niso vedno specifični za vsak posamezen stresor, zato je zaželeno, da hkrati merimo jakost stresa in način ter velikost odziva; pri tem je pomembno, da so odzivi čim bolj enostavni in lahko merljivi (zbrano v BATIČ 1997). Pri številnih rastlinskih (npr. MIDGLEY / WAND / MUSIL 1998) in živalskih vrstah (npr. žuželke: CLARKE 1993a; ptice: CUSTER et al. 1997; mali sesalci: PANKAKOSKI / KOIVISTO / HYVÄRINEN 1992; prežvekovalci: FOLSTAD / ARNEBERG / KARTER 1996) se je nihajoča asimetrija (ang. fluctuating asymmetry; FA) – le-ta predstavlja ne-usmerjene razlike med levo in desno polovico bilateralnih znakov, ki se zaradi različnih dejavnikov stresa ne morejo razviti v sicer genetsko določeni popolni simetriji (CLARKE 1995) – pokazala kot zelo dober odzivni bioindikator izpostavljenosti populacij (glej preglednico 1). Za proučevanje FA so še posebej primerni bilateralni spolni znaki, kot je npr. rogovje različnih vrst jelenov (cervidov). Njihova tvorba zahteva zelo velike energetske vložke, zato lahko dobro razviti in simetrični znaki nastanejo le v optimalnih življenjskih razmerah in so odraz vitalnosti posameznega osebka, predvsem pa celotne populacije (PE-LABON / VAN BREUKELEN 1998). Nihajoča asimetrija kot kazalec okoljskega stresa pri nas v kopenskih ekosistemih še ni bila uporabljena (izjema so laboratorijski poskusi vpliva natrijevega benzoata (RAČNIK 2000) in formaldehida (PERMOZER 2002) na vinske mušice), zato v prispevku nekoliko obširneje predstavljamo principe, dosedanja dognanja in možnosti uporabe FA v okoljskih raziskavah. 8_pokorny.indd 139 20.7.2004 14:05:11 140 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 2 OPREDELITEV NIHAJOČE ASIMETRIJE DEFINITION OF FLUCTUATING ASYMMETRY Pravočasna identifikacija okoljskih in genetskih motenjje pogojza ohranitev biotske raznolikosti v prizadetih območjih; za izvedbo ustreznih omilitvenih ukrepov moramo namreč izpostavljenost stresu zaznati, še preden se poslabša zdravstveno stanje posameznih osebkov in dolgoživost populacij. Eden najpogosteje uporabljenih pristopov pravočasne identifikacije stresnih razmer je ocena razvojne stabilnosti (ang. development stability); dobro merilo zanjo je variabilnost (asimetrija) bilateralnih znakov v vzorcu iz izbrane populacije (LEA-RY / ALLENDORF 1989, GRAHAM / EMLEN / FREMAN 1993, CLARKE 1994, 1995). Razvojna stabilnost je sposobnost organizma, da v določenih razmerah ustvari vnaprej določen fenotip oziroma dedno pogojeno ”idealno” obliko; okoljske in genetske motnje povzročajo odklon od te oblike, saj zmanjšujejo razvojno stabilnost. Idealne oblike so sicer le redko a priori poznane; pri bilateralnih simetričnih znakih lahko odklon od ”idealne” oblike določimo posredno z odklonom od popolne simetrije. Bilateralni znaki zato omogočajo oceno odstopanj od določenih norm in proučevanje dejavnikov, ki povzročajo ta odstopanja (PALMER 1994). Asimetrija bilateralnih znakov (izražena z različnimi indeksi razlike med levo in desno stranjo tkiv oz. organov v vzorcu osebkov iz izbrane populacije) je zato najpogosteje uporabljeno merilo razvojne stabilnosti (npr. PALMER / STROBECK 1992). Upoštevaje porazdelitev razlik med levo in desno polovico (”L–D razlike”) v celotnem vzorcu ločimo tri vrste bilateralne asimetrije (glej PARSONS 1990, PALMER 1994): • usmerjeno asimetrijo (DA): asimetrija je normalno stanje; med polovicama obstajajo značilne razlike v razvitosti znaka, pri čemer je običajno močneje razvita ista stran; aritmetična sredina znaka je zato na eni polovici večja kot na drugi (npr. desni rog damjakov je zaradi uporabe v spopadih večji kot levi; ALVAREZ 1995); • antisimetrijo (AS): asimetrija je normalno stanje; med obema polovicama obstajajo razlike, vendar ne moremo predvideti, katera stran ima večjo vrednost določenega znaka (večji znak se z enako verjetnostjo pojavlja na levi in desni polovici – primer so klešče številnih vrst rakov; GRAHAM / EMLEN / FREMAN 1993); ”L–D razlike” se porazdeljujejo bimodalno in imajo aritmetično sredino a = 0; • nihajočo asimetrijo (FA): za razliko od DA in AS sta v tem primeru znaka normalno si metrična, odkloni od idealne simetrije pa nastopijo zaradi različnih motenj v razvoju znaka; ker ni težnje, da bi imela ena polovica večjo vrednost določenega znaka kot druga, se ”L–D razlike” porazdeljujejo normalno in imajo aritmetično sredino a = 0. 8_pokorny.indd 140 20.7.2004 14:05:11 141 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... Pogoj za uporabo asimetrije kot merila razvojne stabilnosti je, da odstopanja od idealne simetrije niso dedna (PALMER 1994). Do nedavnega je FA veljala za edino vrsto asime-trije, ki jo lahko uporabimo za bioindikacijo stresnih razmer; samo v primeru FA je namreč asimetrija posledica motenj v razvoju določenega znaka in nima prav nobene dednostne osnove (LEARY / ALLENDORF 1989). FA je posledica dveh nasprotujočih si sil, in sicer tistih, ki skušajo stabilizirati razvoj v genetsko določeni smeri (razvojna stabilnost), in tistih, ki delujejo na razvojni proces moteče (razvojne motnje). Ker delujejo razvojne motnje slučajnostno in neodvisno na levo oz. desno polovico bilateralnih znakov, se ”L–D razlike” razporejajo normalno in imajo aritmetično sredino enako a = 0. Statistična opredelitev porazdelitve razlik med obema stranema je zato nujna, saj lahko le tako izločimo motečo prisotnost DA in AS, s čimer zagotovimo, da velikost asimetrije določenega znaka dejansko odraža delovanje stresnih dejavnikov (SWADDLE / WITTER / CUTHILL 1994, PALMER 1996). Nekatere novejše raziskave so sicer pokazale, da bi bilo mogoče tudi DA uporabiti kot kazalec stresnih razmer, saj: (a) je dednost DA zelo majhna (LEAMY 1999); (b) lahko FA v ekstremno stresnih razmerah preide v DA (vpliv fragmentacije krajine na ptice; LENS / VAN DONGEN 2000). Za dejansko uporabo DA v bioindikativne namene je potrebno njeno odvisnost od dejavnikov stresa natančno preučiti za vsak posamezen primer posebej (LEAMY 1999). Tesnost povezave med velikostjo FA in okoljskim stresom je odvisna od primernosti izbranega znaka. V primeru znakov, pri katerih je simetrija življenjskega pomena za organizem (npr. okončine), je razvoj tako močno stabiliziran, da se asimetrija pojavi le izjemoma. FA teh znakov ni primerna kot pravočasen bioindikator stresa, saj asimetrija sama po sebi zmanjša vitalnost osebkov. Za analizo asimetrije so primerni zlasti tisti znaki, ki imajo genetsko določeno simetrijo, manjši odkloni od nje pa ne vplivajo na zmanjšanje vitalnosti (CLARKE 1994, 1995). Še posebej primerni so sekundarni spolni znaki (npr. MŘLLER 1990, BADYAEV 1998); le-ti za življenje posameznega osebka niso nujno potrebni, določajo pa njegov socialni položaj oziroma možnost razmnoževanja (MŘLLER 1990, 2002, MALYON / HEALY 1994). Zlasti primerni so sekundarni spolni znaki samcev, saj so le-ti v istih populacijah praviloma bistveno bolj podvrženi nastanku asimetrije, kot so organi samic (npr. BADYAEV 1998, MPHO / HOLLOWAY / CALLAGHAN 2001). Z vidika razmnoževanja in ohranitve vrste je namreč za seksualno selekcijo pomemben zunanji odraz kakovosti (oz. paritvenega potenciala) posameznega samca; le-ta se pri številnih vrstah izraža ravno prek dosežene simetrije sekundarnih spolnih znakov (npr. MŘLLER 1990, 2002, THORNHILL / GANGESTAD / COMER 1995, THORNHILL / MŘLLER 1998). 8_pokorny.indd 141 20.7.2004 14:05:11 142 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 Rogovje različnih vrst jelenov je sekundarni spolni znak, ki je lahko zelo primeren za določitev okoljskega stresa z meritvami FA, saj: (a) je njegova tvorba energetsko potratna, zato lahko močno in pravilno oblikovano rogovje razvijejo le osebki, ki so v dobrem zdravstvenem stanju (PELABON / VAN BREUKELEN 1998); (b) okoljski dejavniki zelo izrazito vplivajo na dolžino in obseg vej (npr. LUKEFAHR / JACOBSON 1998, SCHMIDT et al. 2001). Zaradi svoje morfologije in trofejne vrednosti omogoča rogovje zgodovinske raziskave in enostavne sočasne meritve večjega števila znakov, ki dajejo bistveno boljše informacije o izpostavljenosti stresnim dejavnikom kot asimetrija enega samega znaka (LEARY / ALLENDORF 1989, HOFFMANN / WOODS 2001, KNOPPER / MINEAU 2002). 3 PREDNOSTI IN SLABOSTI FA ANALIZ ADVANTAGES AND DRAWBACKS OF FA ANALYSES V primerjavi z drugimi tehnikami biomonitoringa imajo analize FA številne prednosti: (a) univerzalna možnost uporabe, ki je neodvisna od izbrane ciljne vrste; (b) odražajo multipli okoljski stres; (c) na pojav stresnih razmer opozarjajo že pred upadom vitalnosti osebkov in dolgoživosti populacij, kar je izjemnega pomena za pravočasno izvedbo ukrepov, potrebnih za ohranitev vrst; (d) meritve lahko opravljamo na živih organizmih; (e) vzorca ne uničimo; (f) muzejske zbirke omogočajo retrospektivne raziskave; (g) uporabljamo jih lahko tako v laboratorijskih kot tudi v naravnih razmerah; (h) analize so hitre, enostavne in poceni, zaradi česar jih lahko izvajamo praktično povsod ter ne zahtevajo velikih finančnih vložkov (GRAHAM / EMLEN / FREMAN 1993, CLARKE 1994, 1995, SIMMONS / TOMKINS / MANNING 1995). Enostavnost meritev je hkrati tudi ena izmed večjih pomanjkljivosti FA analiz, saj omogoča hiperprodukcijo tovrstnih raziskav, ki marsikdaj še zdaleč niso vsebinsko in statistično dovolj podprte (npr. ne upoštevajo prisotnosti motečih oblik asimetrije, vpliva velikosti znakov in napake meritev; KNOPPER / MINEAU 2002). Druge pomanjkljivosti so: (a) časovni zamik med izpostavljenostjo stresu in meritvami – asimetrija določenega znaka odraža stresne razmere v času razvoja in oblikovanja znaka, praviloma v mladostnem obdobju (pri meritvah rogovja cervidov zaradi njegove vsakoletne rasti tovrstnega problema ni); (b) neselektiven odziv na različne dejavnike stresa; (c) asimetrija odkriva predvsem razlike v izpostavljenosti med populacijami, ne pa tudi razlik med osebki znotraj iste populacije (toda glej MŘLLER 1990, 1999b); (d) potreba 8_pokorny.indd 142 20.7.2004 14:05:12 143 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... po zbiranju relativno velikega vzorca, ki mora za posamezne populacije zajemati vsaj 30 – 50 primerkov (GRAHAM / EMLEN / FREMAN 1993, CLARKE 1994, 1995); (e) ugotovitve raziskav veljajo le za izbrano vrsto in jih ni mogoče prenašati na pre-ostale organizme, ki so prisotni v določenem ekosistemu (LENS et al. 2002); (f) v izrazito stresnih razmerah lahko na velikost FA vpliva adaptacija osebkov (WARD / HOFFMANN / PETTIGROVE 2002); (g) velikost FA je lahko odvisna od večje smrtnosti asimetričnih osebkov kot neprimernega fenotipa (POLAK / OPOKA / CARTWRIGHT 2002), starostno pogojenih razlik v energetskih vložkih za razvoj sekundarnih spolnih znakov (PELA-BON / VAN BREUKELEN 1998) in dosežene stopnje ontogenetskega razvoja, zato se lahko s starostjo osebkov zmanjšuje (APARICIO 2001); (h) potencialno velika napaka meritev (MERILÄ / BJÖRKLUND 1995) in majhna moč statističnih testov (PALMER 1996), ki pa ju lahko odpravimo s ponovitvami meritev in izbiro ustreznega protokola obdelave podatkov (npr. PALMER / STROEBECK 1992, PALMER 1994, POMORY 1997, VAN DONGEN / MOLENBERGHS / MATHYSEN 1999, WINDIG / NYLIN 2000). Kljub nekaterim pomislekom (npr. PALMER 1996, NACHMAN / HELLER 1999) se večina raziskovalcev strinja, da je velikost nihajoče asimetrije zelo koristen, zanesljiv, poceni in za organizme neškodljiv indikator okoljskega stresa (zbrano v LEARY / ALLENDORF 1989, PARSONS 1990, CLARKE 1994). Analize FA zaradi svoje občutljivosti omogočajo zaznavanje zmanjšanja vitalnosti populacij precej preden se le-ta odrazi v spremenjeni populacijski dinamiki, kar omogoča pravočasno izvedbo ukrepov za ohranitev vrst, združb in ekosistemov (CLARKE 1995). 4 NIHAJOČA ASIMETRIJA IN IZPOSTAVLJENOST STRESU FLUCTUATING ASYMMETRY AND EXPOSURE TO STRESS Številne raziskave, opravljene v naravnih in laboratorijskih razmerah, so pokazale pozitivno soodvisnost med jakostjo stresa ter velikostjo FA organov različnih rastlinskih in živalskih vrst. Dejavnike stresa, ki vplivajo na FA, lahko razdelimo v dve skupini: (a) notranji (genetski) stres, (b) zunanji (okoljski) stres. V prvo skupino sodijo zmanjšanje genetske pestrosti zaradi parjenja znotraj sorodstva, hibridizacija in kromosomske aberacije; v drugo skupino pa spadajo temperaturni ekstremi, pomanjkanje hrane, socialni stres zaradi prevelike populacijske gostote, okuženost z zajedavci, udomačitev živali ter onesnaženost okolja (PARSONS 1990, PALMER 1996). Pregled ugotovljenih soodvisnosti (upoštevane so le novejše raziskave) med različnimi dejavniki stresa in velikostjo FA je podan v preglednici 1. 8_pokorny.indd 143 20.7.2004 14:05:12 144 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 Preglednica 1: Pregled novejših1 dognanj o vplivu dejavnikov stresa na velikost FA Table 1: Review of recent1 findings on the influence of different stressors on FA Vrsta Species Kraj Place Dejavnik stresa Stressor Ciljni organ Target organ Odziv2 Response2 Vir6 Reference6 a) Stres zaradi upada genetske variabilnosti (inbreeding = parjenje znotraj sorodstva) a) Stress due to the decrease of genetic variability (inbreeding depression) kopepodni rak (Tisbe holothuriae) Benetke Venice inbreeding 5 znakov 5 traits + 1, 2 čebela (Apis mellifera) Avstralija Australia inbreeding žile na krilih wing veins + 1 ameriška postrv (Oncorhynchus mykiss) Montana inbreeding 5 znakov 5 traits + 3 južnoafriška gazela (Antidorcas marsupialis) Južna Afrika South Africa inbreeding dolžina rogov antler length – 4 navadni jelen (Cervus elaphus) otok Rum Isle of Rum inbreeding dolžina rogovja antler length – 5 b) Klimatski in ostali abiotski ekstremi b) Climatic and other abiotic extremes gorski brest (Ulmus glabra) Francija France velika slanost high salinity oblika listov leaf shape + 6 vinska mušica (Drosophila melanogaster) Oregon T ekstrem (vroče) T extreme (hot) poprsnica sternopleurus + 7 komar (Culex quinquefasciatus) laboratorij laboratory T ekstrem (vroče) T extreme (hot) krila wings – 8 (Perca fluviatilis) ostriž laboratorij laboratory T ekstrem (vroče) T extreme (hot) 10 znakov 10 traits + 9 morska ščuka (Me rluc c ius productus) Pacifik Pacific El Nino oblika otolitov shape of otolits + 10 pečinska lastovka (Hirundo pyrrhonota) Nebraska T ekstrem (mrzlo) T extreme (cold) krila, repno pero wing, tail feather + 11 c) Negative alterations of habitats c) Negativne spremembe v habitatih navadna smolnica (Viscaria vulgaris) ni podatka no data marginalizacija marginalization oblika cvetov shape of flowers + 12 mušica (Cyrtodiopsis dalmanni) laboratorij laboratory premalo hrane food deficiency krila, pecelj oči wings, eyestalks – 13 hrošč rogač (Onthopagus taurus) Avstralija Australia premalo hrane food deficiency rogova horns + 14 črnoglavka (Sylvia atricapilla) Španija Spain marginalizacija marginalization dolžina gležnja tarsus length + 15 vrsta drozga (Turdus helleri) Kenija Kenya drobitev habitata fragmentation dolžina gležnja tarsus length + 16 ptice pevke (6 vrst) songbirds (6 species) Brazilija Brazil drobitev habitata fragmentation krila, gleženj wings, tarsus + 17 plavček (Parus caeruleus) Nizozemska Netherlands vpliv krmljenja suppl. feeding dolžina gležnja tarsus length + 18 voluhar (Clethrionomys glareolus) Francija France drobitev habitata fragmentation lobanjski znaki skull characters + 19 rovka (Sorex cinereus) Montana odstranitev rastlin plant elimination spodnjačeljust lower jaw + 20 pižmovka (Ondatra zibethicus) Finska Finland menjava habitata habitat alteration lobanjski znaki skull characters + 21 grizli (Ursus arctos horribilis) Yellowstone zaprtje smetišč closure of dumps zobovje set of teeth – (+)3 22 d) Rast številčnosti populacije (socialni stres, omejenost virov) d) Increase in population size (social stress, limitation of living resources) (Sorex araneus) gozdna rovka Sibirija Siberia velika številčnost high density lobanjski znaki skull characters – 23 (Meles meles) jazbec Danska Denmark rast številčnosti increase in density zobovje set of teeth + 24 (Capreolus capreolus) srnjad Nizozemska Netherlands velika številčnost high density dolžina rogovja antler length + 25 navadni jelen (Cervus elaphus) otok Rum Isle of Rum velika številčnost high density dolžina rogovja antler length – 5 e) Okuženost z zajedavci in glivami e) Infection with parasites or fungi gorski brest (Ulmus glabra) ni podatka no data holandska bolezen Holland disease oblika listov leaf shape + 26 breza (Betula sp.) Finska Finland gosenice metuljev geometrid larvae oblika listov leaf shape + 27 skalni golob (Columba livia) Singapur Singapore zajedavci parasites krila, repno pero wing, tail feather – 28 črnoglavka (Sylvia atricapilla) Španija Spain pršice mites repno perje tail feathers + 29 8_pokorny.indd 144 20.7.2004 14:05:13 145 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... Preglednica 1: (nadaljevanje) Table 1: (continuation) Vrsta Species Kraj Place Dejavnik stresa Stressor Ciljni organ Target organ Odziv2 Response2 Vir6 Reference6 kmečka lastovka (Hirundo rustica) Danska Denmark pršice mites repno perje tail feathers + 30 severni jelen (Rangifer tarandus) Norveška Norway zajedavci parasites rogovj e, čelj ust antlers, jaw + (–)4 31, 32 f) Onesnaženost okolja f) Pollution of the environment puščavska enoletnica (Dimorphotheca sinuata) Južna Afrika South Africa UV-B sevanje UV-B radiation oblika listov leaf shape + 33 jerebika (Sorbus aucuparia) Černobil Chernobyl radioaktivni cezij radioactive Cs oblika listov leaf shape + 34 vrba (Salix borealis) Rusija Russia težke kovine, SO2 heavy metals, SO2 oblika listov leaf shape – 35 nevretenčar (Chrysoa perla) ni podatka no data agrokemija agro-chemistry okenca na krilih wing windows – 36 morski rak (Palaemon elegans) Ukrajina Ukraine nitrati, fosfati nitrate, phosphate členki na antenah thibia knuckles + 37 štirirogi morski škorpijon (Myoxocephalus quadricornis) laboratorij laboratory težke kovine heavy metals masa otolitov mass of otolits + 38 grmovna muha (Musca vetustissima) Avstralija Australia insekticid insecticide žile v krilih wing veins length + 39 mušica (Chironomus riparius) Belgija Belgium težke kovine heavy metals zobci na larvah prongs on larvae + 40 vinska mušica (Drosophila melanogaster) laboratorij laboratory svinec, benzen lead, benzene poprsne ščetine bristles + 41 vinska mušica (Drosophila melanogaster) laboratorij laboratory arzenit arsenate poprsne ščetine bristles (–)5 42 vinska mušica (Drosophila melanogaster) laboratorij laboratory svinec lead poprsne ščetine bristles – 43 komar (Culex quinquefasciatus) laboratorij laboratory insekticid insecticide znaki na krilih wing characters + 8 krešič (Poecilus cupreus) laboratorij laboratory kadmij, cink cadmium, zinc dolžina nog length of legs – 44 rogač (Lucanus cervus) Černobil Chernobyl radioaktivnost radioactivity dolžina rogov horn length + 45 mravlja (Formica pratensis) Avstrija Austria težke kovine heavy metals telesne okončine body extremities – 46 ostriž (Perca fluviatilis) ni podatka no data zakisanost vode water acidity spodnjačeljust lower jaw + 47 potočna postrv (Salmo trutta) Španija Spain onesnaženost vod water pollution znaki na telesu body characters + 48 lipan (Thymallus thymallus) ni podatka no data metil-Hg methyl-Hg znaki na telesu body characters – 49 ameriška siva caplja (Ardea herodias) ZDA, Kanada USA, Canada PCB, dioksin PCB, dioxin možgani zarodka embryo brains + 50, 51, 52 zlatogrli kormoran (Phalacrocorax auritus) ZDA USA PCB, dioksin PCB, dioxin možgani zarodka embryo brains + 53, 54 velika sinica (Parus major) Finska Finland težke kovine heavy metals dolžina gležnja tarsus length + 55 ledni galeb (Larus hyperboreus) Norveška Norway PCB, DDE, HCB letalno perje wing feathers + 56 sivi tjulenj (Halichoerus grypus) Baltik Baltic DDT, PCB lobanjski znaki skull characters + 57 vrsta krtice (Microtus rossiaemeridionalis) Ukrajina Ukraine radioaktivnost radioactivity lobanjski znaki skull characters + 58 hišna miš (Mus musculus) Rusija (Ural) Russia onesnaženost pollution lobanjske kosti skull bones – 59 gozdna rovka (Sorex araneus) Finska Finland težke kovine heavy metals lobanjski znaki skull characters + 60, 61 domači prašič (Sus scrofa f. domestica) Avstrija Austria onesnažen zrak polluted air 16 znakov skeleta 16 skeleton traits – 62 8_pokorny.indd 145 20.7.2004 14:05:14 146 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 Opombe / Notes: 1 Podroben pregled starejših raziskav je podan v PARSONS (1990) / Detailed review of earlier papers was given by PARSONS (1990). 2 Vpliv izpostavljenosti različnim dejavnikom stresa na velikost nihajoče asimetrije: (+) stresor je vplival na povečano FA; (–) soodvisnost ni bila ugotovljena / Influence of exposure to different stressors on the fluctuating asymmetry: (+) exposure caused an increase in FA; (–) influence on FA was not found. 3 Po izpostavitvi stresu se je FA povečala le pri podočnikih samcev (sekundarni spolni znak), ne pa tudi pri podočnikih samic in predmeljakih obeh spolov (le-ti nimajo vloge sekundarnega spolnega znaka) / After exposure FA rose only in the case of male canines (secondary sexual trait), while the influence was not found in the cases of female canines or premolars of both sexes, which do not act as secondary sexual traits. 4 Povečana asimetrija je bila ugotovljena na rogovju (sekundarni spolni znak), ne pa tudi na spodnji čeljusti (ni spolni znak) / Higher FA was found in antlers (secondary sexual trait); however, no influence was found on the lower jaw, which is not a secondary sexual trait. 5 Povečana FA ni bila ugotovljena zaradi predhodne večje smrtnosti asimetričnih osebkov (delovanje razvojne stabilnosti proti neprimernemu fenotipu) / Higher FA was not found due to previous higher mortality of asymmetric individuals (action of developing stability against unfit phenotype). 6 Viri / References: 1 – CLARKE / BRAND / WHITTEN (1986); 2 – CLARKE (1992); 3 – LEARY / ALLENDORF (1989); 4 – GROBLER et al. (1999); 5 – KRUUK et al. (2003); 6 – Mřller / VAN DONGEN (2003); 7 – PARSONS (1990); 8 – MPHO / HOLLOWAY / CALAGHAN (2001); 9 – LUCENTINI et al. (2002); 10 – ALADOS / ESCOS / EMLEN (1993); 11– BROWN / BROWN (1998); 12 – Siikamäki / Lammi (1998); 13 – Bjorksten et al. (2000); 14 – Hunt / Simmons (1997); 15 – Carbonell / Telleria (1998); 16 – Lens / van dongen / matthysen (2002); 17 – Anciaes / Marini (2000); 18 – GRIECO (2003); 19 – MARCHAND et al. (2003); 20 – Badyaev / foresman / fernandes (2000); 21 – Pankakoski (1985); 22 – Badyaev (1998); 23 – Zakharov et al. (1991); 24 – PERTOLDI et al. (2003); 25 – Pelabon / Van Breukelen (1998); 26 – Mřller (1999a); 27 – Lempa (2000); 28 – Quek / sodhi / kara (1999); 29 – PEREZ-TRIS / CARBONELL / TELLERIA (2002); 30 – Mřller (1992); 31 – Folstad / arneberg / karter (1996); 32 – Markusson / Folstad (1997); 33 – Midgley / Wand / Musil (1998); 34 – Mřller (1998); 35 – Zvereva / Kozlov / Haukioja (1997); 36 – Clarke (1993b); 37 – Clarke (1993a); 38 – Bengtsson / Larson (1986); 39 – Clarke (1992); 40 – Groenendijk / Zeinstra / Postma (1998); 41 – Graham / Roe / West (1993); 42 – Polak / Opoka / Cartwright (2002); 43 – POLAK et al. (2004); 44 – Maryanski et al. (2002); 45 – Mřller (2002); 46 – Rabitsch (1997); 47 – Oestbye / Oexnevad / Voelestad (1997); 48 – Sanchez-Galan et al. (1998); 49 – Voellestad et al. (1998); 50 – Custer et al. (1997); 51 – Henshel et al. (1995); 52 – Henshel (1998); 53 – Henshel et al. (1997); 54 – Custer et al. (2001); 55 – Eeva et al. (2000); 56 – BUSTNES et al. (2002); 57 – Zakharov / Yablokov (1990); 58 – Gileva / Nokhrin (2001); 59 – Gileva / Kosarev (1994); 60 – Pankakoski / Koivisto / Hyvärinen (1992); 61 – Pankakoski et al. (1994); 62 – WEISSENGRUBER et al. (2003). PALMER (1996, 1999) opozarja, da velik delež objav, v katerih je bila ugotovljena pozitivna soodvisnost med dejavniki stresa in FA, ne kaže dejanske slike soodvisnosti med stresom ter odzivom organizmov, saj avtorji negativnih rezultatov praviloma ne objavljajo. Kljub temu je bil vpliv stresa na velikost nihajoče asimetrije ugotovljen tolikokrat, da lahko FA privzamemo kot zelo uporaben bioindikator okoljskega stresa, zlasti onesnaženosti okolja. Med najpomembnejše stresorje, ki vplivajo na povečano asimetrijo bilateralnih znakov, spadajo težke kovine (npr. ZAKHAROV / YABLOKOV 1990, CLARKE 1993b, 1994, PANKAKOSKI et al. 1994, CUSTER et al. 1997, EEVA et al. 2000). Zaradi tega v nadaljevanju nekoliko podrobneje predstavljamo: (a) najpomembnejše ugotovitve o vplivu težkih kovin na FA različnih živalskih vrst; (b) dosedanja spoznanja o asimetri- 8_pokorny.indd 146 20.7.2004 14:05:15 147 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... ji rogovja prostoživečih prežvekovalcev. Oboje je pomembno za razumevanje uporabe rogovja srnjakov kot odzivnega bioindikatorja onesnaženosti okolja s težkimi kovinami (zlasti Pb), ki smo jo v sklopu doktorske disertacije (POKORNY 2003) izvedli v Šaleški dolini; rezultate predstavljamo v spremljajočem prispevku (POKORNY / ADAMIČ / RI-BARIČ-LASNIK 2004). 4.1 VPLIV TEŽKIH KOVIN NA VELIKOST FA ŽIVALI INFLUENCE OF HEAVY METALS ON ANIMAL FA Povezavo med velikostjo FA in izpostavljenostjo težkim kovinam so raziskovalci do sedaj proučevali predvsem v vodnih ekosistemih. BENGTSSON in LARSON (1986) sta naredila eksperiment, v katerem sta morske škorpijone za eno leto izpostavila dotoku odpadne vode z 0,1% in 1% vsebnostjo težkih kovin. FA v masi med levimi in desnimi otoliti je bila večja pri živalih, ki so bile izpostavljene večji koncentraciji kovin. Do podobnih zaključkov so prišli tudi GROENENDIJK / ZEINSTRA / POSTMA (1998) v raziskavi FA larv dvokrilcev vrste Chironomus riparius – FA larv, ki so živele v reki, onesnaženi s težkimi kovinami v Belgiji (vpliv topilnice Zn), je bila bistveno večja kot pri larvah, vzgojenih v kontrolnih laboratorijskih razmerah. Isti avtorji so ugotovili pozitivno soodvisnost med vsebnostmi Zn in Cd v vodi oziroma sedimentu ter velikostjo FA larv. Večjo FA v primerjavi s čistimi rekami so raziskovalci ugotovili tudi pri nekaterih vrstah sladkovodnih rib, ki so živele v vodah, onesnaženih s kovinami – npr. pri potočni postrvi (SANCHEZ-GALAN et al. 1998) in ostrižu (OESTBY / OEXNEVAD / VOELLESTAD 1997), ne pa tudi pri lipanu (VOELLESTAD et al. 1998). V kopenskih ekosistemih so povezavo med onesnaženostjo okolja s težkimi kovinami in velikostjo FA živali po nam znanih podatkih do sedaj proučevali na žuželkah, ptičih in malih sesalcih. RABITSCH (1997) ni ugotovil povezave med vsebnostmi Pb, Cd in Zn v telesih ter velikostjo FA bilateralnih znakov mravlje Formica pratensis Retz. v bližini topilnice svinca in cinka v Arnoldsteinu (Avstrija); odsotnost soodvisnosti je pojasnil z napako meritev, premajhno velikostjo vzorca, izbiro neustreznih znakov (lokomotorni organi, katerih razvoj je zelo dobro stabiliziran) in prilagoditvijo vrste na kronično izpostavljenost težkim kovinam. Podobno v laboratorijskih eksperimentih raziskovalci niso potrdili vpliva Cd in Zn na velikost asimetrije kril pri krešiču Poecilus cupreus L. (MARYANSKI et al. 2002) oziroma As na velikost FA pri vinski mušici, kar pojasnjujejo s povečano smrtnostjo neprimernega (bolj asimetričnega) fenotipa (POLAK / OPOKA / CARTWRIGHT 2002). 8_pokorny.indd 147 20.7.2004 14:05:15 148 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 Nasprotno so raziskave vretenčarjev v kopenskih ekosistemih pokazale vpliv težkih kovin na velikost asimetrije izbranih znakov. EEVA et al. (2000) so ugotovili upad FA v dolžini letalnih peres in dolžini gležnja velike sinice ter črnoglavega muharja z oddaljenostjo od topilnice bakra na Finskem. Podobno so v isti državi Pankakoski / Koivisto / Hyvärinen (1992) v bližini topilnice svinca ugotovili značilno večjo FA spodnje čeljusti gozdnih rovk v primerjavi s kontrolnim območjem; povprečna velikost FA rovk je bila v pozitivni soodvisnosti s povprečnimi vsebnostmi kovin v notranjih organih populacij (PANKAKOSKI et al. 1994). Te ugotovitve kažejo, da lahko izpostavljenost težkim kovinam resnično vpliva na simetrijo znakov živalskih vrst. 4.2 ASIMETRIJA ROGOVJA PROSTOŽIVEČIH PREŽVEKOVALCEV ANTLER/HORN ASYMMETRY IN WILD-LIVING UNGULATES Predstavniki prostoživečih prežvekovalcev nosijo na glavi bilateralno simetričen sekundarni spolni znak – rogovje, ki se je že večkrat pokazalo kot dober akumulacijski bioindikator onesnaženosti okolja (za pregled glej POKORNY 2003). Kljub temu da so na Poljskem že v sedemdesetih letih prejšnjega stoletja ugotovili vpliv okoljskega stresa na povečano asimetrijo rogovja srnjakov (TOPINSKI 1975) in vpliv izpostavljenosti težkim kovinam na upad moči (trofejne vrednosti) rogovja (JOP 1979, SAWICKA-KAPUSTA 1979), so raziskovalci do sedaj le izjemoma (izključno na Poljskem) iskali povezavo med onesnaženostjo okolja in velikostjo FA rogovja prežvekovalcev. LORENZ et al. (1991) so skušali potrditi vpliv težkih kovin na pojav nenormalnih oblik rogovja srnjakov; vendar je pojav deformiranega rogovja predvsem posledica mehanskih poškodb lobanjskih kosti (čelnice, temenice in čelnih nastavkov) oziroma vej(e) med procesom rasti (BUBENIK / HUNDERTMARK 2000), zato niso odkrili razlik v vsebnostih kovin med normalno razvitim in deformiranim rogovjem (LORENZ et al. 1991). Soodvisnost med vsebnostmi težkih kovin v rogovju in velikostjo njegove FA je za navadnega jelena skušala poiskati DOBROWOLSKA (2002), vendar je njen vzorec izviral le iz enega leta; ker ni upoštevala osnovne značilnosti in pomanjkljivosti FA analiz (razlike v velikosti asimetrije odražajo predvsem vpliv stresa na različne populacije oz. generacije, ne pa na posamezne osebke), je bilo njeno delo že a priori obsojeno na neuspeh. Raziskovalci so asimetrijo rogovja do sedaj proučevali predvsem v povezavi s stresom zaradi znotrajvrstnih in medvrstnih odnosov. V edini raziskavi FA rogovja srnjakov sta PELABON / VAN BREUKELEN (1998) na Nizozemskem ugotovila, da FA značilno upada s starostjo živali (vpliv izločevanja manj kakovostnih osebkov, večji vložek v sekundarne spolne znake pri spolno zrelih živalih), znotraj iste starostne 8_pokorny.indd 148 20.7.2004 14:05:15 149 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... kategorije pa tudi z dolžino rogovja (eden najboljših kazalcevvitalnosti osebkov) – asimetrija rogovja je torej lahko indikator kakovosti posamezne živali. Skoraj 30% osebkov je imelo asimetrijo večjo od 10% povprečne dolžine rogovja, kar kaže na izredno občutljivost rogovja srnjakov na motnje v razvojnem procesu. Avtorja sta tudi ugotovila, da velikost FA (zlasti pri lanščakih) narašča z naraščajočo številčnostjo populacije, zato je zelo uporaben pripomoček za spremljanje populacijske dinamike. Nasprotno KRUUK et al. (2003) na Škotskem niso ugotovili vpliva populacijske gostote na velikost nihajoče asimetrije različnih znakov rogovja navadnih jelenov. Na časovno variabilnost FA rogovja niso vplivali niti nekateri abiotski dejavniki (poletne padavine, oscilacije v gibanju zračnih mas) niti parjenje znotraj sorodstva, zato so avtorji zaključili, da FA rogovja navadnih jelenov ne odraža izpostavljenosti dejavnikom stresa. Podobno tudi niso ugotovili, da bi FA rogovja odražala kakovost posameznih osebkov (velikost FA je z velikostjo rogovja celo značilno naraščala). Kljub temu so imeli jeleni z večjo simetrijo rogovja večji paritveni uspeh, izražen s številom potomcev v letu oz. celotnem življenjskem obdobju; to kaže, da so samci z večjo simetrijo rogovja kot sekundarnega spolnega znaka paritveno dominantni in pomembnejši za obstoj populacij. Tudi za damjaka so nekateri avtorji ugotovili, da simetrija njihovega rogovja odraža kakovost oziroma dominantno razvrstitev samcev in ima kot taka pomembno vlogo za paritveni izbor košut. MALYON in HEALY (1994) sta ugotovila, da predstavlja še posebej dobro merilo hierarhije razlika v dolžini leve in desne veje. BARTOŠ et al. (2002) so ugotovili, da je bila z izjemo asimetrije v spodnjem obsegu veje FA vseh drugih merjenih znakov rogovja (dolžina nadočnika, širina, dolžina in površina lopate, dolžina ter zgornji obseg veje) v značilni negativni korelaciji z rangom petnajstih radiotelemetrijsko spremljanih samcev na Češkem. V nasprotju z njimi PELABON in JOLY (2000) nista ugotovila soodvisnosti med velikostjo asimetrije ter rangom dominance damjakov iz živalskega vrta. Vendar velja omeniti, da je ALVAREZ (1995) pri damjakih v Španiji odkril usmerjeno asimetrijo (zaradi intenzivnejše uporabe desne veje v spopadih med samci je le-ta močneje razvita kot leva), kar lahko pri tej vrsti vpliva na korektnost analiz, posledično pa tudi na protislovnost ugotovitev različnih raziskav. Da simetrija rogovja pogojuje paritveni uspeh posameznih živali, so ugotovili tudi v Namibiji, kjer so MŘLLER et al. (1996) ugotovili, da so tako samci kot samice oriksov (Oryx gazella L.) z večjo FA v dolžini rogovja v slabši kondiciji kot osebki, ki imajo simetrično rogovje. Tudi pri tej vrsti je bil razmnoževalni uspeh v obratni povezavi z velikostjo FA, saj so samice s simetričnim rogovjem pogosteje vodile mladiče, samci s simetričnim rogovjem pa so bili praviloma teritorialne živali in so imeli možnost 8_pokorny.indd 149 20.7.2004 14:05:15 150 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 dostopa do samic. Tudi pri nekaterih drugih živalskih vrstah (npr. kmečka lastovka; MŘLLER 1990) in celo pri ljudeh (THORNHILL / GANGESTAD / COMER 1995) so raziskovalci ugotovili, da samice za parjenje raje izberejo partnerja, ki ima večjo simetrijo sekundarnih spolnih znakov, kar kaže, da le-ta odraža kakovost posameznih osebkov. Kot merilo kakovosti osebkov se pri upravljanju s populacijami prostoživečih prežvekovalcev pogosto uporablja velikost (dolžina, masa) njihovega rogovja. Zaradi tega je zelo zanimiva soodvisnost med velikostjo rogovja in njegovo asimetrijo, pri čemer velja poudariti, da so ugotovitve tako med vrstami kot tudi znotraj njih protislovne. Negativno soodvisnost med dolžino rogovja in velikostjo FA (t.j. skladnost s hipotezo, da imajo kakovostnejši osebki večje in bolj simetrično rogovje) so poleg že omenjene raziskave srnjadi (PELABON / VAN BREUKELEN 1998) ugotovili tudi pri losih z Aljaske (BOWYER et al. 2001) in severnih jelenih z Norveške (MARKUSSON / FOLSTAD 1997). Nasprotno so značilno pozitivno soodvisnost med obema parametroma ugotovili pri navadnem jelenu (KRUUK et al. 2003), evropskih losih (SOLBERG / SAETHER 1993; avtorja domnevata, da je tvorba močnega rogovja energetsko bolj zahtevna in za žival bolj stresna, zato je naraščanje asimetrije z velikostjo rogovja razumljivo) in pri drugi populaciji severnih jelenov z Norveške (LAGESEN / FOLSTAD 1998). V nobeni izmed raziskav severnih jelenov ni bila ugotovljena soodvisnost FA rogovja z dvema posrednima kazalcemama kakovosti osebkov (telesna masa, tolščavost ledvic), kar kaže, da simetrija rogovja te vrste ne odraža kakovosti osebkov (MARKUSSON / FOLSTAD 1997, LAGESEN / FOLSTAD 1998). Podobno je za jelenjad iz vzhodnih Karavank ugotovil tudi HAFNER (2003), za gorsko kozo (Oreamnos americanus L.) pa COTE in FESTA-BIANCHET (2001). Vendar obstoj soodvisnosti med asimetrijo znakov in kakovostjo posameznih osebkov za bioindikacijo stresnih razmer ni predpogoj, saj temelji določitev stresa s pomočjo FA na značilnostih celotne populacije in ne zgolj na vitalnosti posameznih živali. Eden najpomembnejših dejavnikov stresa, ki vpliva na asimetrijo različnih telesnih znakov, so zajedavci (glej preglednico 1). Tako so na Norveškem ugotovili značilen vpliv pljučno-črevesnih zajedavcev na velikost FA (v dolžini, prostornini in masi) rogovja severnih jelenov – tako samcev (MARKUSSON / FOLSTAD 1997, LAGESEN / FOLSTAD 1998) kot tudi samic (FOLSTAD / ARNEBERG / KARTER 1996). Za druge vrste prežvekovalcev tovrsten vpliv ni bil proučevan. Poleg okoljskega stresa bi lahko na asimetrijo rogovja prostoživečih parkljarjev vplival tudi notranji (genetski) stres (glej PARSON 1990), ki je posledica upada genetske variabilnosti zaradi izoliranosti populacij. Vendar KRUUK et al. (2003) pri navadnem jelenu niso ugotovili vpliva parjenja znotraj sorodstva (t. j. zmanjšanja heterozigotnosti 8_pokorny.indd 150 20.7.2004 14:05:16 151 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... na številnih genskih mestih) na povečanje asimetrije rogovja. Podobno tudi GROBLER et al. (1999) pri večini morfoloških parametrov rogovja izolirane populacije južnoafriške gazele (Antidorcas marsupialis Zimm.) niso odkrili povečane FA v primerjavi s kontrolno populacijo. Ker genetski stres nastopa praviloma pri malo številčnih in izoliranih populacijah, je izpostavljenost genetskemu stresu pri zelo številčni populaciji srnjadi (naše ciljne vrste), za katero so značilne socialno pogojene emigracije mladih samcev (npr. WAHLSTRÖM 1994), malo verjetna. Zato domnevamo, da velikost asimetrije rogovja srnjakov ni odvisna od genetskih dejavnikov, temveč odraža predvsem izpostavljenost okoljskemu stresu. 5 ZAKLJUČEK CONCLUSION Meritve nihajoče asimetrije bilateralnih znakov različnih živalskih in rastlinskih vrst so v zadnjem desetletju v svetovnem merilu postale eno najbolj intenzivno razvijajočih se področij okoljskih raziskav. Tako je bilo po letu 2000 v vrhunskih znanstvenih revijah (indeksiranih v bazah SCI, SSCI ali A&HCI) objavljenih prek 460 prispevkov, ki med ključnimi besedami vsebujejo tudi termin fluctuating asymmetry (ISI Web of Science 2003). V splošnem lahko uporabnost FA analiz razdelimo v tri skupine, in sicer: (a) spoznavanje, določitev in opredelitev dejavnikov okoljskega stresa ter njihovega vpliva na izbrane populacije; (b) določitev kakovosti posameznih osebkov, predvsem z vidika njihove reproduktivne uspešnosti; (c) prostorska diferenciacija med posameznimi populacijami (npr. MARKOW-SKI 1993, JANŽEKOVIČ 1996). Zlasti zanimiva je možnost uporabe FA v bioindikativne namene, saj se je FA že večkrat izkazala kot zelo uporaben kazalec stresnih razmer. V primeru redkih in ogroženih vrst lahko nihajočo asimetrijo uporabimo kot zgodnji kazalec izpostavljenosti tistim dejavnikom, ki lahko ogrozijo obstoj vrst (negativne spremembe v habitatih, parjenje znotraj sorodstva, izpostavljenost onesnažilom itd.). V primeru pogostih in splošno razširjenih vrst, kakršnih je večina v Srednji Evropi živečih prežvekovalcev, lahko asimetrijo ciljnih organov uporabimo za bioindikacijo onesnaženosti okolja, potencialno pa tudi za izboljšanje upravljanja s populacijami (nov, enostavno merljiv in vsebinsko utemeljen kazalec v kontrolni metodi). Zaradi svoje vloge (sekundarni spolni znak), vsakoletne, časovno točno določene (standardizirane) in energetsko potratne rasti ter velike dosegljivosti vzorcev je kot ciljni organ pri teh vrstah še posebej zanimivo rogovje. V zadnjih letih smo s spremljanjem asimetrije rogovja nekaterih vrst iz družine jelenov pričeli tudi v Sloveniji. Rezultati so bili gozdarski srenji – žal brez daljšega uvoda, nujno potrebnega za boljše razumevanje v slovenskem prostoru skoraj neznane tematike – že 8_pokorny.indd 151 20.7.2004 14:05:16 152 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 predstavljeni (HAFNER 2003) oz. ji bodo predstavljeni v prihajajočem prispevku (PO-KORNY / ADAMIČ / RIBARIČ-LASNIK 2004). Za lažje razumevanje principov in možnosti uporabe FA smo pripravili pričujoči pregledni članek. Menimo, da je le-ta bistven za korektno, celovito in z dosedanjimi dognanji podprto predstavitev rezultatov našega dela, še zlasti za razumevanje uporabe asimetrije rogovja srnjakov kot odličnega pripomočka za bioindikacijo onesnaženosti okolja z anorganskimi onesnažili (glej ibid.). 6 SUMMARY Fluctuating asymmetry (FA), which reflects non-directional and stress-induced differences between the left and the right side of otherwise perfect symmetrical bilateral traits, may be a useful sensitive bioindicator of stressful conditions in many wildlife species. Secondary sexual traits which are not essential for life but whose formation requires a high energetic input are particularly suitable for FA analyses. Antlers of different deer species act as a secondary sexual trait; well-developed (symmetrical) antlers can only appear in optimal living conditions, hence they reflect the ecological suitability of the habitat and probably also the quality of their owners. In spite of their great potential, FA analyses present an almost unknown research field in Slovenia. Therefore, the following issues are discussed at greater length in the paper: (a) the most important principles, advantages and drawbacks of FA analyses; (b) a review of recent findings on the influence of some stressors (e.g. inbreeding depression, climatic extremes, negative alterations of habitats, increase in population size, infection with parasites, and pollution of the environment) on the FA of bilateral traits of different wildlife species; (c) influence of heavy metals on the FA of selected animal’s traits/organs; (d) a review of existing findings on the asymmetry inf antlers/horns of wild-living ungulates. Worldwide, FA analyses of different wildlife species have recently become one of the most intensively developing research fields, particularly those discovering the influence of different stress-inducing factors. For example, over 460 papers containing the phrase “fluctuating asymmetry” in the key-words section have been published in topmost scientific journals (indexing in SCI, SSCI or A&HCI bases) since 2000. Recently, some measurements of (both roe and red) deer antler asymmetry have also been made in Slovenia; the results have either just been published (HAFNER 2003) or will be published as a companion paper to this article (see POKORNY / ADAMIČ / RIBARIČ-LASNIK 2004). However, since the principles and usefulness of FA analyses have so far not been adequately presented in our literature, we see this review paper as essential for 8_pokorny.indd 152 20.7.2004 14:05:16 153 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... a well-grounded presentation of our own work, and particularly for understanding the employability of roe deer antlers as an excellent tool for bioindication of environmental pollution with inorganic pollutants (see companion paper). 7 VIRI REFERENCES ALADOS, C. L. / ESCOS, J. / EMLEN, J. M., 1993. Developmental instability as an indicator of environmental stress in the Pacific hake (Merluccius productus).- Fish. Bull. 91: 587-593. ALVAREZ, F., 1995. Functional directional asymmetry in fallow deer (Dama dama) antlers.- J. Zool. 236: 563-569. ANCIAES, M. / MARINI, M. A., 2000. The effects of fragmentation on fluctuating asymmetry in passerine birds of Brazilian tropical forests.- J. Appl. Ecol. 37: 1013-1028. APARICIO, J. M., 2001. Patterns of growth and fluctuating asymmetry: the effects of asymmetrical investment in traits with determine growth.- Behav. Ecol. Sociobiol. 49: 273-282. BADYAEV, A. V. / ETGES, W. J. / FAUST, J. D. / MARTIN, T. E., 1998. Fitness correlates of spur length and spur asymmetry in male wild turkeys.- J. Anim. Ecol. 67: 845-852. BADYAEV, A. V. / FORESMAN, K. R. / FERNANDES, M. V., 2000. Stress and developmental stability: vegetation removal causes increased fluctuating asymmetry in shrews.- Ecology 81: 336-345. BARTOŠ, L. / ŠUSTR, P. / PANAMA, J. / KŠADA, V. / JANOVSKY, P. / VICHOVA, J. / MILLER, K. V., 2002. Dominance during the period of antler growth and fluctuating asymmetry in fallow deer (Dama dama) bucks.- V: 5th International Deer Biology Congress (abstract book). Quebec City, s. 31. BATIČ, F., 1997. Bioindikacija in stresna fiziologija – princip pri ekosistemskih raziskavah gozdnih ekosiste-mov.- V: Znanje za gozd (zbornik ob 50. obletnici Gozdarskega inštituta Slovenije). Ljubljana, Gozdarski inštitut Slovenije, s. 93-102. BENGTSSON, B. E. / LARSON, A., 1986. Vertebral deformities and physiological effects in fourhorn sculpin (Myoxocephalus quadricornis) after long-term exposure to a simulated heavy metal-containing effluent.-Aquat. Toxicol. 9: 215-229. BJORKSTEN, T. / DAVID, P. / POMIANKOWSKI, A. / FOWLER, K., 2000. Fluctuating asymmetry of sexual and nonsexual traits in stalk-eyed flies: a poor indicator of developmental stress and genetic quality.- J. Evolut. Biol. 13: 89-97. BOWYER, R. T. / STEWART, K. M. / KIE, J. G. / GASAWAY, W. C., 2001. Fluctuating asymmetry in antlers of Alaskan moose: size mater.- J. Mammal. 82: 814-824. BROWN, C. R. / BROWN, M. B., 1998. Intense natural selection on body size and wing and tail asymmetry in cliff swallows during severe weather.- Evolution 52: 1461-1475. BUBENIK, G. A. / HUNDERTMARK, K. J., 2002. Accesory antlers in male Cervidae.- Z. Jagdwiss. 48: 10-21. BUSTNES, J. O. / FOLSTAD, I. / ERIKSTAD, K. E. / FJELD, M. / MILAND, O. O. / SKAARE, J. U., 2002. Blood concentration of organochlorine pollutants and wing feather asymmetry in Glaucous Gulls.- Function. Ecol. 16: 617-622. CARBONELL, R. / TELLERIA, J. L., 1998. Increased asymmetry of tarsus-length in three populations of Blackcaps Sylvia atricapilla as related to proximity to range boundary.- Ibis 140: 331-333. CLARKE, G. M., 1992. Fluctuating asymmetry: a technique for measuring developmental stress of genetic and 8_pokorny.indd 153 20.7.2004 14:05:16 154 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 environmental origin.- Acta Zool. Fenn. 191: 31-35. CLARKE, G. M., 1993a. Fluctuating asymmetry of invertebrate populations as a biological indicator of environmental quality.- Environ. Pollut. 82: 207-211. CLARKE, G. M., 1993b. Patterns of developmental stability of Chrysopa perla L. (Neuroptera, Chrysopidae) in response to environmental pollution.- Environ. Entomol. 22: 1362-1366. CLARKE, G. M., 1994. Developmental stability analysis: an early-warning system for biological monitoring of water quality.- Austral. Biol. 7: 94-104. CLARKE, G. M., 1995. Relationship between developmental stability and fitness: application for conservation biology.- Conserv. Biol. 9: 18-24. CLARKE, G. M. / BRAND, G. W. / WHITTEN, M. J., 1986. Fluctuating asymmetry: a technique for measuring developmental stress caused by inbreeding.- Australian J. Biol. Sci. 39: 145-153. COTE, S. D. / FESTA-BIANCHET, M., 2001. Life-history correlates of horn asymmetry in mountain goats.- J. Mammal. 82: 389-400. CUSTER, T. W. / HINES, R. K. / MELANCON, M. J. / HOFFMAN, D. J. / WICKLIFFE, J. K. / BICKHAM, J. W. / MARTIN, J. W. / HENSHEL, D. S., 1997. Contaminant concentrations and biomarker response in great blue heron eggs from 10 colonies on the upper Mississippi River, USA.- Environ. Toxicol. Chem. 16: 260-271. CUSTER, T. W. / CUSTER, C. M. / HINES, R. K. / STROMBORG, K. L. / ALLEN, P. D. / MELANCON, M. J. / HENSHEL, D. S., 2001. Organochlorine contaminants and biomarker response in double-crested cormorants nesting in Green Bay and Lake Michigan, Wisconsin, USA.- Arch. Environ. Contam. Toxicol. 40: 89-100. DOBROWOLSKA, A., 2002. Red deer antler asymmetry vs. contents of toxic metals.- V: 5th International Deer Biology Congress (abstract book). Quebec City, s. 43-44. EEVA, T. / TANHUANPÄÄ, S. / RĹBERGH, C. / AIRAKSINEN, S. / NIKINMAA, M. / LEHIKOINEN, E., 2000. Biomarkesr and fluctuating asymmetry as indicators of pollution-induved stress in two hole-nesting passerines.- Function. Ecol. 14: 235-243. FOLSTAD, I. / ARNEBERG, P. / KARTER, A. J., 1996. Antlers and parasites.- Oecologia 105: 556-558. GILEVA, E. A. / KOSAREVA, N. L., 1994. Decrease in fluctuating asymmetry among house mice in territories polluted with chemical and radioactive mutagens.- Russ. J. Ecol. 25: 225-228. GILEVA, E. A. / NOKHRIN, D. Y. , 2001. Fluctuating asymmetry in cranial measurements of East European vole (Microtus rossiaemeridionalis Ognev, 1924) from the zone of radioactive contamination.- Russ. J. Ecol. 32: 39-44. GRAHAM, J. H. / EMLEN, J. M. / FREEMAN, D. C., 1993. Developmental stability and its application in ecotoxicology.- Ecotoxicology 2: 175-184. GRAHAM, J. H. / ROE, K. E. / WEST, T. B., 1993. Effects of lead on the developmental stability of Drosophila melanogaster.- Ecotoxicology 2: 185-195. GRIECO, F., 2003. Greater food availability reduces tarsus asymmetry in nestling Blue Tit.- Condor 105: 599-603. GROBLER, P. J. / TAYLOR, P. J. / PRETORIUS, M. D. / ANDERSON, C. P., 1999. Fluctuating asymmetry and allozyme variability in an isolated springbok Antidorcas marsupialis population from the Chelmsford Nature Reserve.- Acta Theriol. 44: 183-194. GROENENDIJK, D. / ZEINSTRA, L. W. M. / POSTMA, J. F., 1998. Fluctuating asymmetry and mentum gaps in populations of the midge Chironomus riparius (Diptera: Chironomidae) from a metal-contaminated river.-Environ. Toxicol. Chem. 17: 1999-2005. HAFNER, M., 2003. Ali asimetrija rogovja navadnega jelena (Cervus elaphus L.) odraža kvaliteto in starost 8_pokorny.indd 154 20.7.2004 14:05:17 155 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... samcev.- Gozd. V. 61: 422-435. HENSHEL, D. S., 1998. Developmental neurotoxic effects of dioxin and dioxin-like compounds on domestic and wild avian species.- Environ. Toxicol. Chem.- 17: 88-98. HENSHEL, D. S. / MARTIN, J. W. / NORSTROM, R. J. / ELLIOTT, J. / CHENG, K. M. / DeWITT, J. C., 1997. Morphometric brain abnormalities in double-crested cormorant chicks exposed to polychlorinated dibenzo-p-dioxins, dibenzofurans and biphenyls.- J. Great Lakes Res. 23: 11-26. HENSHEL, D. S. / MARTIN, J. W. / NORSTROM, R. J. / WHITEHEAD, P. / STEEVES, J. D. / CHENG, K. M., 1995. Morphometric abnormalities in brains of great blue heron hatchlings exposed in the wild to PCDDs.-Environ. Health Perspect. (Supp.) 103. HOFFMANN, A. A. / WOODS, R., 2001. Trait variability and stress: canalization, developmental stability and the need for a broad approach.- Ecol. Lett. 4: 97-101. HUNT, J. / SIMMONS, L. W., 1997. Patterns of fluctuating asymmetry in beetle horns: an examination of the hornest signalling hypothesis.- Behav. Ecol. Sociobiol. 41: 109-114. ISI Web of Science, 2004. Citation informations.- http://wos.izum.si/CIW.cgi (10.12.2004). JANŽEKOVIČ, F., 1996. Ekomorfološka variabilnost in nihajoča asimetrija pri gozdni voluharici (Clethriono-mys glareolus /Schreiber, 1780/).- Magistrsko delo, Ljubljana, Biotehniška fakulteta, Oddelek za biologijo, 76 s. JOP, K., 1979. Quality evaluation of roe-deer antlers from an industrial region in southern Poland.- Acta Theriol. 24: 23-34. KNOPPER, L. D. / MINEAU, P., 2002. Ease in measuring fluctuating asymmetry can also be its failing as a biomarker.- SETAC Globe 3, 6: 45-46. KRUUK, L. E. B. / SLATE, J. / PEMBERTON, J. M. / CLUTTON-BROCK, T. H., 2003. Fluctuating asymmetry in a secondary sexual trait: no associations with individual fitness, environmental stress or inbreeding, and no heritability.- J. Evolution Biol. 16: 101-113. LAGESEN, K. / FOLSTAD, I., 1998. Antler asymmetry and immunity in reindeer.- Behav. Ecol. Sociobiol. 44: 135-142. LEAMY, L., 1999. Heritability of directional and fluctuating asymmetry for mandibular characters in random-bred mice.- J. Evolut. Biol. 12: 146-155. LEARY, R. F. / ALLENDORF, F. W., 1989. Fluctuating asymmetry as an indicator of stress: implications for conservation biology.- Trends Ecol. Evol. 4: 214-217. LEMPA, K. / MARTEL, J. / KORICHEVA, J. / HAUKIOJA, E. / OSSIPOV, V. / OSSIPOVA, S. / PIHLAJA, K., 2000. Covariation of fluctuating asymmetry, herbivory and chemistry during birch leaf expansion.- Oecolo-gia 122: 354-360. LENS, L. / VAN DONGEN, S., 2000. Fluctuating and directional asymmetry in natural bird populations exposed to different levels of habitat disturbance, as revealed by mixture analysis.- Ecol. Lett. 3: 516-522. LENS, L. / VAN DONGEN, S. / MATTHYSEN, E., 2002. Fluctuating asymmetry as an early warning system in the critically endangered Taita thrush.- Conserv. Biol. 16: 479-487. LENS, L. / VAN DONGEN, S. / KARK, S. / MATTHYSEN, E., 2002. Fluctuating asymmetry as an indicator of fitness: can we bridge the gap between studies?- Biol. Rev. 77: 27-38. LORENZ, K. / CHYLA, A. / GORSKI, J., 1991. Impacts of environmental pollution on creation of anomalous roe deer antlers.- V: Bobek, B. / Perzanowski, K. / Regelin, W. (eds.), Global trends in wildlife management. 18th IUGB Congress, Krakow, Swiat Press, s. 399-400. LUCENTINI, L. / LORENZONI, M. / PANARA, F. / MEARELLI, M., 2002. Effects of short- and long-term thermal stress in perch (Perca fluviatilis) determined through fluctuating asymmetry and HSP70 expression.- 8_pokorny.indd 155 20.7.2004 14:05:17 156 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 Ital. J. Zool. 69: 13-17. LUKEFAHR, S. D. / JACOBSON, H. A., 1998. Variance component analysis and heritability of antler traits in white-tailed deer.- J. Wildl. Manage. 62: 262-268. MALYON, C. / HEALY, S., 1994. Fluctuating asymmetry in antlers of fallow deer, Dama dama, indicates dominance.- Anim. Behav. 48: 248-250. MARCHAND, H. L. / PAILLAT, G. / MONTUIRE, S. / BUTET, A., 2003. Fluctuating asymmetry in bank vole populations (Rodentia, Arvicolinae) reflects stress caused by landscape fragmentation in the Mont-Saint-Michel Bay.- Biol. J. Linn. Soc. 80: 37-44. MARKOWSKI, J., 1993. Fluctuating asymmetry as an indicator for differentiation among roe deer Capreolus capreolus populations.- Acta Theriol. 38, Suppl. 2: 19-31. MARKUSSON, E. / FOLSTAD, I., 1997. Reindeer antlers: Visual indicators of individual quality?- Oecologia 110: 501-507. MARYANSKI, M. / KRAMARZ, P. / LASKOWSKI, R. / NIKLINSKA, M., 2002. Decreased energetic reserves, morphological changes and accumulation of metals in carabid beetles (Poecilus cupreus L.) exposed to zinc-and cadmium-contaminated food.- Ecotoxicology 11: 127-139. MERILÄ, J. / BJÖRKLUND, M., 1995. Fluctuating asymmetry and measurement error.- Syst. Biol. 44: 97-101. MIDGLEY, G. F. / WAND, S. J. E. / MUSIL, C. F., 1998. Repeated exposure to enhanced UV-B radiation in successive generations increases developmental instability (leaf fluctuating asymmetry) in a desert annual.-Plant Cell Environ. 21: 437-442. MŘLLER, A. P., 1990. Fluctuating asymmetry in male sexual ornaments may reliably reveal male quality.-Anim. Behav. 40: 1185-1187. MŘLLER, A. P., 1992. Parasites differentially increase the degree of fluctuating asymmetry in secondary sexual characters.- J. Evol. Biol. 5: 691-699. MŘLLER, A. P., 1998. Developmental instability of plants and radiation from Chernobyl.- Oikos 81: 444-448. MŘLLER, A. P., 1999a. Elm, Ulmus glabra, leaf asymmetry and Dutch elm disease.- Oikos 85: 109-116. MŘLLER, A. P., 1999b. Asymmetry as a predictor of growth, fecundity and survival.- Ecol. Lett. 2: 149-156. MŘLLER, A. P., 2002. Developmental instability and sexual selection in stag beetles from Chernobyl and a control area.- Ethology 108: 193-204. MŘLLER, A. P. / VAN DONGEN, S., 2003. Ontogeny of asymmetry and compensational growth in elm Ulmus glabra leaves under different environmental conditions.- Intern. J. Plant Sci. 164: 519-526. MŘLLER, A. P. / CUERVO, J. J. / SOLER, J. J. / ZAMORA-MUNOZ, C., 1996. Horn asymmetry and fitness in gemsbok, Oryx g. gazella.- Behav. Ecol. 7: 247-253. MPHO, M. / HOLLOWAY, G. J. / CALLAGHAN, A., 2001. A comparison of the effects of organophosphate insecticide exposure and temperature stress on fluctuating asymmetry and life history traits in Culex quinque-fasciatus.- Chemosphere 45: 713-720. NACHMAN, G. / HELLER, K. E., 1999. Fluctuating asymmetry as an index of fitness: causality or statistical artifact?- Oikos 86: 357-365. OESTBYE, K. / OEXNEVAD, S. A. / VOELLESTAD, L. A., 1997. Developmental stability in perch (Perca fluviatilis) in acidic aluminium-rich lakes.- Can. J. Zool. 75: 919-928. PALMER, A., 1994. Fluctuating asymmetry analyses: a primer.- V: Markow, T. A. (ed.), Developmental instability: its origin and evolutionary implications. Dordrecht, Kluwert Academic Pub., s. 335-364. PALMER, A. R., 1996. Waltzing with asymmetry: is fluctuating asymmetry a powerful new tool for biologists or just an alluring new step?- Bioscience 46: 518-532. 8_pokorny.indd 156 20.7.2004 14:05:17 157 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... PALMER, A. R., 1999. Detecting publication bias in meta-analyses: a case study of fluctuating asymmetry and sexual selection.- Amer. Natural. 154: 220-233. PALMER, A. R. / STROBECK, C., 1992. Fluctuating asymmetry as a measure of developmental stability: implications of non-normal distributions and power of statistical tests.- Acta Zool. Fennica 191: 57-72. PANKAKOSKI, E., 1985. Epigenetic asymmetry as an ecological indicator in muskrats.- J. Mamm. 66: 52-57. PANKAKOSKI, E. / KOIVISTO, I. / HYVÄRINEN, H., 1992. Reduced developmental stability as an indicator of heavy metal pollution in the common shrew Sorex araneus.- Acta Zool. Fenn. 191: 137-144. PANKAKOSKI, E. / KOIVISTO, I. / HYVÄRINEN, H. / TERHIVUO, J., 1994. Shrews as indicators of heavy metal pollution.- V: Meritt, J. F. / Kirkland, G. L. / Rose, R. K. (eds.), Advances in the biology of shrews. Carnegie Museum of Natural History Special Publication, 18: 137-149. PARSONS, P. A., 1990. Fluctuating asymmetry: an epigenetic measure of stress.- Biol. Rev. 65: 131-145. PELABON, C. / JOLY, P., 2000. What, if anything, does visual asymmetry in fallow deer antlers reveal.- Anim. Behav. 59: 193-199. PELABON, C. / VAN BREUKELEN, L., 1998. Asymmetry in antler size in roe deer (Capreolus capreolus): an index of individual and population conditions.- Oecologia 116: 1-8. PEREZ-TRIS, J. / CARBONELL, R. / TELLERIA, J. L., 2002. Parasites and the blackcap’s tail: implications for the evolution of feather ornaments.- Biol. J. Linn. Soc. 76: 481-492. PERMOZER, P., 2002. Vpliv formaldehida na nihajočo asimetrijo pri vinski mušici vrste Drosophila melanoga-ster.- Diplomsko delo, Maribor, Pedagoška fakulteta, 55 s. PERTOLDI, C. / BACH, L. A. / MADSEN, A. B. / RANDI, E. / LOESCHCKE, V., 2003. Morphological variability and developmental instability in subpopulations of the Eurasian badger (Meles meles) in Denmark.- J. Biogeograp. 30: 949-958. POLAK, M. / OPOKA, R. / CARTWRIGHT, I. L., 2002. Response of fluctuating asymmetry to arsenic toxicity: support for the developmental selection hypothesis.- Environ. Pollut. 118: 19-28. POLAK, M. / KROEGER, D. E. / CARTWRIGHT, I. L. / DELEON, C. P., 2004. Genotype-specific responses of fluctuating asymmetry and of preadult survival to the effects of lead and temperature stress in Drosophila melanogaster.- Environ. Pollut. 127: 145-155. POKORNY, B., 2003. Notranji organi in rogovje srnjadi (Capreolus capreolus L.) kot bioindikatorji onesnaženosti okolja z ioni težkih kovin.- Doktorska disertacija, Ljubljana, Biotehniška fakulteta, Oddelek za gozdarstvo in obnovljive gozdne vire, 193 s. POKORNY, B. / ADAMIČ, M. / RIBARIČ-LASNIK, C., 2004. Nihajoča asimetrija rogovja srnjakov (Capreo-lus capreolus L.) kot kazalec onesnaženosti okolja in pripomoček za upravljanje s populacijami.- Zb. Gozd. Les. 74: v tisku. POMORY, C. M., 1997. Fluctuating asymmetry: biological relevance or statistical noise?- Anim. Behav. 53: 225-227. QUEK, K. C. / SODHI, N. S. / KARA, A. U., 1999. Absence of positive correlation between fluctuating asymmetry and parasitism in the Rock Pigeon.- J. Avian Biol. 30: 225-229. RABITSCH, W. B., 1997. Levels of asymmetry in Formica pratensis Retz. (Hymenoptera, Insecta) from a chronic metal-contaminated site.- Environ. Toxicol. Chem. 16: 1433-1440. RAČNIK, P., 2000. Vpliv natrijevega benzoata na nihajočo asimetrijo pri vinski mušici (Drosophila melanoga-ster).- Diplomsko delo, Maribor, Pedagoška fakulteta, 79 s. SANCHEZ-GALAN, S. / LINDE, A. R. / IZQUIERDO, J. I. / GARCIA-VAZQUEZ, E., 1998. Micronuclei and fluctuating asymmetry in brown trout (Salmo trutta): complementary methods to biomonitor freshwater ecosystems.- Mutat. Res. Genet. Toxicol. Environ. Mutag. 412: 219-225. 8_pokorny.indd 157 20.7.2004 14:05:18 158 Zbornik gozdarstva in lesarstva, 73 SAWICKA-KAPUSTA, K., 1979. Roe deer antlers as bioindicators of environmental pollution in southern Poland.- Environ. Pollut. 19: 283-293. SCHMIDT, K. T. / STIEN, A. / ALBON, S. D. / GUINNESS, F. E., 2001. Antler length of yearling red deer is determined by population density, weather and early life-history.- Oecologia 127: 191-197. SIIKAMÄKI, P. / LAMMI, A., 1998. Fluctuating asymmetry in central and marginal populations of Lychnis viscaria in relation to genetic and environmental factors.- Evolution 52: 1285-1292. SIMMONS, L. W. / TOMKINS, J. L. / MANNING, J. T., 1995. Sampling bias and fluctuating asymmetry.-Anim. Behav. 49: 1697-1699. SOLBERG, E. J. / SAETHER, B. E., 1993. Fluctuating asymmetry in the antlers of moose (Alces alces): does its signal male quality?- Proc. R. Soc. Lond. (B). 254: 251-255. SWADDLE, J. P. / WITTER, M. S. / CUTHILL, I. C., 1994. The analysis of fluctuating asymmetry.- Anim. Behav. 48: 986-989. THORNHILL, R. / MŘLLER, A. P., 1998. The relative importance of size and asymmetry in sexual selection.-Behav. Ecol. 9: 546-551. THORNHILL, R. / GANGESTAD, S. W. / COMER, R., 1995. Human female orgasm and male fluctuating asymmetry.- Anim. Behav. 50: 1601-1615. TOPINSKI, P., 1975. Abnormal antler cycles in deer as a result of stress inducing factors.- Acta Theriol. 20: 267-279. VAN DONGEN, S. / MOLENBERGHS, G. / MATTHYSEN, E., 1999. The statistical analysis of fluctuating asymmetry: REML estimation of a mixed regression model.- J. Evol. Biol. 12: 94-102. VOELLESTAD, L. A. / FJELD, E. / HAUGEN, T. / OXNEVAD, S. A., 1998. Developmental instability in grayling (Thymallus thymallus) exposed to methylmercury during embryogenesis.- Environ. Pollut. 101: 349-354. ZAKHAROV, V. M. / YABLOKOV, A. V., 1990. Skull asymmetry in the Baltic grey seal: effects of environmental pollution.- Ambio 5: 166-169. ZAKHAROV, V. M. / PANKAKOSKI, E. / SHEFTEL, B. I. / PELTONEN, A. / HANSKI, I., 1991. Developmental stability and population dynamics in the common shrew, Sorex araneus.- Am. Nat. 138: 797-810. ZVEREVA, E. L. / KOZLOV, M. V. / HAUKIOJA, E., 1997. Stress responses of Salix borealis to pollution and defoliation.- J. Appl. Ecol. 34: 1387-1396. WARD, J. / HOFFMANN, A. / PETTIGROVE, V., 2002. Local adaptation to polluted sediments by Chironomus februarius and implications for the use of fluctuating asymmetry as a biomonitoring tool.- V: 12th Annual meeting of SETAC Europe, Vienna, Society of Environmental Toxicology and Chemistry, s. 251. WAHLSTRÖM, L. K., 1994. The significance of male-male aggression for yearling dispersal in roe deer (Capre-olus capreolus).- Behav. Ecol. Sociobiol. 35: 409-412. WEISSENGRUBER, G. E. / FORSTENPOINTNER, G. / GABLER, C. / BARTUSSEK, H., 2003. Effects of air quality on fluctuating asymmetry in domestic pigs – a preliminary study.- Wien. Tierarzt. Monats. 90: 155-159. WINDIG, J. J. / NYLIN, S., 2000. How to compare fluctuating asymmetry of different traits.- J. Evolut. Biol. 13: 29-37. 8_pokorny.indd 158 20.7.2004 14:05:18 159 Pokorny, B.: Nihajoča asimetrija (s poudarkom .... ZAHVALA ACKNOWLEDGEMENTS Pričujoči pregledni članek je nastal v sklopu raziskovalnega projekta “Rogovje srnjadi kot akumulacijski in odzivni bioindikator onesnaženosti okolja” (L1-3427-1007-01) in doktorske disertacije “Notranji organi in rogovje srnjadi (Capreolus capreolus L.) kot bioindikatorji onesnaženosti okolja z ioni težkih kovin”, katerih izvedbo sta s svojimi sredstvi omogočila Termoelektrarna Šoštanj ter Ministrstvo za šolstvo, znanost in šport. Ob tej priložnosti se zahvaljujem vsem, ki so s svojimi nasveti in idejami pripomogli k večji kakovosti obeh del, s tem pa tudi k večji kakovosti tega prispevka – prof. dr. Mihu Adamiču (mentorju), prof. dr. Darinki Z. Doganoc (somentorici), prof. dr. Marijanu Ko-tarju (predsedniku komisije), prof. dr. Francu Batiču (članu komisije) in doc. dr. Cvetki Ribarič-Lasnik (mentorici na Inštitutu za ekološke raziskave ERICo Velenje). 8_pokorny.indd 159 20.7.2004 14:05:18